¿Una nueva amenaza para la agricultura industrial?

Miguel Cantamutto*

Una nueva amenaza para la agricultura industrial

Desde el inicio de la agricultura se registra la continua aparición de malezas cada vez más especializadas y de difícil control. La relación sexual entre los cultivos y las especies parientes es un proceso estudiado desde hace más de medio siglo. Estas constituyen un grupo muy complejo, con mecanismos adaptativos muy refinados que dificultan su control.

El flujo genético entre los cultivos con tolerancia genética a herbicidas (por mutación o transgénica), puede conducir a la emergencia de nuevos biotipos de maleza de difícil control. La rotación de cultivos, el modo de acción de herbicidas y la aplicación de barreras para impedir el flujo genético cultivo-silvestre son las principales herramientas para aminorar este proceso selectivo. La moderna agricultura industrial debe enfrentar este reto, que no es nuevo, mediante la racionalización del diseño de las técnicas de manejo.

La agricultura es una de las actividades humanas responsables de las intensas transformaciones de los ecosistemas observadas actualmente sobre la faz de la tierra. Surgida hace unos diez mil años, en forma convergente en distintos puntos del planeta, la agricultura facilitó terminar con la vida nómade, un hábito que era  previamente indispensable para la alimentación (Harlan 1992). El sedentarismo emergente del desarrollo de la agricultura facilitó la mejora del hábitat. También permitió la creación de nuevas y más refinadas formas de arte. La seguridad alimentaria, junto con el desarrollo de la medicina, propiciaron un acelerado crecimiento de la población mundial, que se intensificó a finales del siglo XX, cuando ya superaba los 6.000 millones de personas (Hancock 2012).

Los núcleos humanos que desarrollaron la agricultura, mediante la presión ejercida por el manejo de los cultivos produjeron un fuerte cambio en la conformación genética en las poblaciones de las plantas que cultivaban. Las especies que alcanzaron el mayor grado de domesticación fueron intensamente transformadas por la selección ejercida por las técnicas de cultivo y dieron origen a nuevos biotipos, notoriamente diferentes a sus ancestros, llegando incluso a la aislación reproductiva (Hancock 2012).

Los cambios genéticos por domesticación alcanzaron un grado variable, según el grupo taxonómico considerado. El trigo panadero (Triticumaestivum L.) es un hexaploide con los genomas de Triticum sp. y Aegilops sp. y no se encuentra en la naturaleza (Goncharov 2011). El maíz, Zeamayz ssp. mayz constituye un taxa cuya estructura reproductiva se encuentra muy transformada. Este taxa es escasamente parecido a su progenitor silvestre Z. mayz ssp. mexicana, que está confinado a hábitats muy restringidos de México (Doebley 2004). Junto a la selección por domesticación, las técnicas de cultivo también presionaron selectivamente algunas especies que coexistían con los cultivos y las convirtieron en malezas especializadas (Guglielmini et al. 2007).

Debido a la fuerte migración hacia los centros urbanos, la población mundial actual es predominantemente urbana (FAO 2013). La creciente inversión financiera en la producción agrícola, ha conducido a que aumente la superficie de las explotaciones, tornándolas más extensivas. Debido a la migración hacia las ciudades, la disponibilidad de mano de obra para las tareas agrícolas presenta restricciones crecientes. La agricultura industrializada de los países desarrollados se ha orientado hacia la utilización de maquinarias automatizadas, con mayor capacidad operativa. En ese contexto, el control de las malezas recibe una nueva visualización, claramente diferente a las viejas técnicas de control manual.

En los cultivos pilares para la alimentación humana; trigo, maíz, soja, colza, el deshierbe manual ha sido casi completamente desplazado por el empleo de herbicidas de síntesis química. El maíz, la soja y la colza son cultivos que cuentan con eventos transgénicos para el control químico de las malezas. Ente ellos, la tolerancia genética al glifosato es un rasgo que presenta una adopción mundial creciente (ISAAA 2013).    

Las malezas especializadas

Vavilov (1951) encontró que la selección de malezas especializadas de algunos cultivos podría ser una oportunidad. El centeno (Secalecereale) y la avena (Avenasativa) evolucionaron como malezas del trigo y la cebada (Hordeumvulgare), cultivos en los que resultaban imposibles de separar mediante las prácticas de la agricultura incipiente. La migración de cultivos enmalezados hacia regiones marginales, donde las malezas mostraron un mejor potencial productivo, orientó a los agricultores para que decidieran utilizarlas como cultivo principal.

El mimetismo es una condición que impide que un organismo vivo pueda ser distinguido de otro, que es imitado. Las malezas con mimetismo no son reconocidas por las técnicas de cultivo, pues copian a las plantas cultivadas. Estos taxones forman poblaciones estables (por varios años), a partir del banco de semillas del suelo, difíciles de erradicar en el cultivo imitado. Este es el caso del mimetismo de algunos biotipos de Echinochloacrus-galli que resultan indistinguibles del cultivo de arroz, descriptos en el trabajo clásico de Barret (1983). La tolerancia de las malezas a los herbicidas que se aplican al cultivo también puede ser considerada una nueva clase refinada de mimetismo.

Bajo las condiciones de producción de la actual agricultura industrializada, algunos cultivos conviven con parientes sexualmente compatibles. En Argentina se han detectado más de veinticinco cultivos que conviven con congéneres que se desarrollan en la flora natural (Poverene y Cantamutto 2003). Cuando el parentesco es muy lejano, las fallas reproductivas pre o post cigóticas, o incluso la pérdida de la capacidad reproductiva de la progenie, limitan las consecuencias del eventual apareamiento (Rieseberg y Blackman 2010). Por el contrario, si existe éxito reproductivo, la cruza entre el cultivo y sus parientes silvestres puede conducir a la emergencia de nuevos biotipos especializados o incluso nuevas especies.

Varias de las malezas más nocivas para los cereales y oleaginosas de Argentina son parientes de los cultivos (Marzocca 1994). El sorgo de Alepo (Sorghumhalepense), la avena negra (Avenafatua), el yuyo colorado (Amaranthusquitensis), el nabo (Brassica rapa), el nabón (Raphanussativus), el arroz colorado (Orizasativa) son algunos de ellas. Existen indicios que otras malezas nocivas e invasoras fueron introducidas para cultivarlas, como el gramón (Cynodondactylon), la flor amarilla (Diplotaxistenuifolia), el sorgo de Alepo y el ray grass  (Lolium multiflorum).

Feralidad de los cultivos

El proceso por el cual algunas especies cultivadas desarrollan biotipos con la capacidad de formar poblaciones que se perpetúan sin ayuda intencional de la actividad humana se denomina feralidad (Gressel 2005). En el caso de la endo-feralidad, el biotipo cultivado desarrolla por si mismo dicha capacidad. Este es el ejemplo del trigo tibetano (T. aestivum ssp. tibetanum), que desarrolló en forma espontánea mutaciones que le confirieron dehiscencia de la espiga y dormición de semilla, rasgos que posibilitaron su evolución como maleza especializada del trigo hexaploide (Lan et al. 2005, Zeng et al. 2010).

La exo-feralidad es el proceso evolutivo por el cual el nuevo biotipo emerge a partir de la variabilidad surgida de una cruza espontánea entre el cultivo y un pariente silvestre (Ellstrand 2003). Los voluntarios o "guachos" emergidos de semilla caída durante las operaciones de cultivo o transporte no se consideran ferales, ya que no se perpetúan como poblaciones estables. En la soja (Glycine max) transgénica con tolerancia a glifosato (RR), los guachos de maíz RR del ciclo anterior constituyen malezas complejas de la agricultura industrializada, pero no son ferales pues carecen de la capacidad de formar poblaciones estables.

El sorgo de Alepo es un tetraploide exoferal, que integra el genoma del sorgo domesticado (S. bicolor) con el de un pariente silvestre (Reddy et al. 2006). Esta maleza cosmopolita, que en Argentina también ha desarrollado biotipos con resistencia genética al glifosato, se encuentra entre las de más complejo control bajo las técnicas de la moderna agricultura industrializada (Leguizamón 2006). A pesar de las restricciones que impone la notoria diferencia en el tamaño del genoma, los genes de S. bicolor pueden introgresarse en las poblaciones naturales de la maleza (Arriola y Ellstrand 1997). La complejidad del grupo taxonómico del sorgo se completa con la presencia de la maleza anual S. bicolor ssp. drummondii, difundida en Bolivia. El cultigen de esta subespecie se conoce como pasto Sudán.

Malezas ferales

La FAO estima que en varias de las modernas zonas arroceras del mundo, el arroz-maleza (o arroz colorado) invade más del 40% de los arrozales (Ferrero 2004). Los daños causados por esta compleja maleza se incrementaron con la modernización, al pasar del sistema de iniciación por trasplante a la siembra directa. Las plantas de arroz colorado criadas involuntariamente en el almácigo eran reconocidas y descartadas por el operador, debido a que son más ásperas. Las plantas trasplantadas del arroz, una vez superado el estrés post-trasplante, son más vigorosas que la maleza y la ahogan. 

Las semillas del arroz colorado, que poseen dormición y persisten por más de una década en el suelo, originan poblaciones que se reproducen con éxito en los arrozales. Debido a la dehiscencia de este biotipo, sus plantas recargan el banco de semillas antes de la cosecha del cultivo. El arroz colorado pertenece a la misma especie que el cultivo (Oryzasativa). Aunque el arroz es de fecundación autógama, el grado de entrecruzamiento en algunas variedades que presentan mayor apertura floral puede superar el 50%. La hibridación cultivo-maleza es considerada una de las vías de generación de la enorme variabilidad que ha posibilitado la continua expansión de la maleza (Gealy et al 2009). El aspecto benéfico del biotipo es que constituye una de las fuentes de androesterilidad citoplásmica más utilizada para la producción de semilla híbrida de arroz (Brar y Khush 2007).

En América, la entidad taxonómica del "nabón" (Raphanus sativus), una maleza extremadamente cosmopolita, es incierta. Raphanus sativus no se encuentra en los hábitats naturales del centro de origen del género, en Eurasia. En todo el mundo se lo utiliza como forraje o como especie hortícola. Al igual que en otros países, en Argentina el nabón ha desarrollado resistencia genética a herbicidas de las familias de las sulfonilureas e imidazolinonas, posiblemente seleccionadas por el empleo de ingredientes activos con el mismo sitio de acción (Pandolfo et al. 2013).

El pariente del nabón que crece en forma espontánea en Eurasia y Australia es R. raphanistrum, considerado el antecesor silvestre del rábano cultivado. Aunque R. raphanistrum figura en los registros históricos de malezas de América, su actual presencia es dudosa. En América del Norte existe evidencia que R. raphanistrum habría sido introgresado por R. sativus (Campbell y Snow 2009, Ridley y Ellstrand 2009), que habría actuado como una "compiloespecie", en los términos definidos Harlan y De Wet (1963). Se considera que la maleza nabón es un biotipo exoferal desarrollado a partir de la hibridación entre los dos taxa.

El complejo taxonómico de la colza-canola (Brassica napus) también incluye a otras especies silvestres estrechamente emparentadas, como el nabo (B. rapa) y la mostaza (B. juncea). El nabo, que en algunas regiones de clima frío se utiliza como cultivo oleaginoso u hortícola, también es una maleza cosmopolita, poco nociva pues puede controlarse fácilmente con herbicidas hormonales. Brassicanapus es un alopoliploide que incluye los genomas de B. rapa y B. oleracea (repollo, coles, brócoli), especies con las que puede cruzarse y lograr suceso reproductivo. En Argentina, la presencia de los parientes de la colza en la flora natural sustentó la prohibición de cultivar variedades transgénicas con tolerancia a glifosato (Resolución SAGPYA 228/97).

El girasol, Helianthusannuus var. macrocarpus, nativo de América del Norte, también posee un pariente silvestre H.annuus ssp. annuus,que se ha difundido en Eurasia, Africa, Australia y América del Sur. Este biotipo,  de la  misma especie que el cultivo, aparece como una amenaza que ha limitado los experimentos con variedades transgénicas en los principales países productores de la oleaginosa (Cantamutto y Poverene 2010).  Un biotipo maleza de la especie fue utilizado para la obtención de la resistencia genética a herbicidas de la familia de las imidazolinonas (Al-Khatib et al. 1998), conocida comercialmente como tecnología CL ®. El cruzamiento espontáneo entre el girasol y su pariente silvestre en Argentina es frecuente, aunque se desconoce si las implicancias evolutivas de ese proceso podría haber facilitado la emergencia de nuevos rasgos de importancia agronómica (Ureta et al. 2008).

También en Argentina, como en los EEUU, otro pariente del girasol, H. petiolaris, está profusamente difundido en suelos arenosos de las regiones subúmedas y semiáridas de clima templados (Seiler 1997, Cantamutto et al. 2010). Helianthuspetiolaris fue la especie donante del citoplasma androestéril PET-1 ampliamente adoptado para la producción de semilla híbrida de girasol.

El cruzamiento exitoso de H.petiolaris con la especie cultivada se encuentra seriamente restringido por la falta de completa fertilidad de las cruzas interespecíficas. También las dos especies anuales de Helianthus naturalizadas en Argentina se cruzan frecuentemente entre ellas (Cantamutto et al. 2011). Esta intensa tasa de recombinación podría facilitar el escape de la tolerancia genética a herbicidas que existe en el cultivo (Gutiérrez et al. 2011).   

La resistencia genética a herbicidas

En la mayoría de los países con economías sostenidas por divisas obtenidas por la exportación de granos, realizan agricultura extensiva, de grandes superficies. En estos países se han liberado exitosamente variedades comerciales con resistencia genética a herbicidas. Este grupo incluye a la soja, maíz, girasol, colza, trigo, que cuentan con variedades transgénicas con resistencia genética a glifosato (RR), glufosinato de amonio (LL), y otras obtenidas por mejora clásica, que poseen resistencia a herbicidas de la familia de las imidazolinonas (CL).

Cuando las especies cultivadas no coexisten con parientes que se desarrollan en forma natural, no se esperan consecuencias evolutivas a partir del empleo de las variedades con resistencia genética a herbicidas. Tal es el caso de la soja y el maíz en América del Sur. Ello no es así cuando las variedades genéticamente manipuladas para tolerar herbicidas coexisten y se cruzan con parientes presentes en la flora natural. Esta es la situación del girasol y el trigo. La dinámica natural de cruzamiento del trigo con la maleza Aegilopscylindrica limita el uso de la tolerancia genética a herbicidas imidazolinonas en América del Norte (Morrinson y Riera-Lizarazu 2002).

En un establecimiento invadido del sur de Buenos Aires, Casquero et al. (2013) encontraron que un biotipo maleza de H. annuus extendió el área ocupada en los ciclos que se cultivó girasol. En el caso de emplearse la variedad con tolerancia genética al herbicida, si bien en el corto plazo podría esperarse el control del biotipo, la rápida adquisición de la tolerancia al herbicida por parte de la maleza limitaría la durabilidad de la técnica (Presotto et al. 2012).

Los miembros del grupo de investigación de los laboratorios de Genética Agrícola y Producción Vegetal Extensiva, con el apoyo de la UNS, CONICET, INTA, ANPICyT, CONABIA, Dow Agrochemical, Basf Argentina, hace más de una década que vienen observando los procesos evolutivos de especies emparentadas con cultivos extensivos de Argentina. El sorgo, la colza y el girasol cuentan con parientes presentes en la flora natural de nuestro país. Como varias de estas especies también aparecen en otras regiones productoras de granos del mundo, los resultados de las investigaciones del grupo han merecido la atención de investigadores de EEUU, Serbia, España, Francia, Alemania, República Checa, con quienes se mantiene un activo contacto.

Las investigaciones están orientadas a detectar evidencias de procesos de endo y exoferalidad en los grupos taxonómicos de cultivos de interés agrícola en la flora natural de Argentina. A partir de ello, se están diseñando estrategias de manejo para minimizar los riesgos de emergencia y el control de biotipos de malezas nocivas surgidas a partir de la cruza con los cultivos emparentados. También se está poniendo en valor a biotipos ferales de especies emparentadas con los cultivos extensivos, buscando rasgos hereditarios que puedan utilizarse para aumentar la tolerancia o resistencia de los cultivos a estreses bióticos y abióticos. La historia demuestra que el cruzamiento entre los cultivos y sus parientes también puede ser una oportunidad para ello.

 

Bibliografía

  • Al-Khatib K, Baumgartner JR, Peterson DE, Currie RS. 1998. Imazethapyr resistance in common sunflower (Helianthusannuus). Weed Sci. 46: 403407.
  • Arriola P, Ellstrand N. 1997 Fitness od interspescific hybrids in the genus Sorghum: Persistence of crop genes in wild populations. Ecol. Applic. 7: 512518.
  • Barrett SCH. 1983. Crop mimicry in weeds. Economic Botany 37(3):255-282.
  • Brar DS, Khush GS. 2007. Cytogenetic Manipulation and Germplasm Enhancement of Rice (Oriza sativa L.). Chapter 5. Singh RJ, Jauhar PP (Eds.). Genetic Resources, Chromosome Engineering, and Crop Improvement. Cereals: 115-118.
  • Campbell LG, Snow AA. 2009. Can feral weeds evolve from cultivated radish (Raphanus sativus, Brassicaceae)? American Journal of Botany 96:498-506.
  • Cantamutto M, Torres L, Presotto A, Gutierrez A, Ureta S, Poverene M. 2010. Migration pattern suggested by terrestrial proximity as possible origin of wild annual Helianthus populations in central Argentina. Biological Invasions 12:541-551.
  • Cantamutto M, Poverene M. 2010. Transgenic sunflower. Chapter 9 en Genetics, Genomics and Breeding of Sunflower. Hu J, Seiler G, Kole Ch (eds). Science Publishers - CRC Press, New York, EEUU: 279312.
  • Cantamutto M, Mondon A, Poverene M. 2011. Microhabitat factors determine the distribution of two invasive Helianthus species in hybrids zones of Argentina. 2nd. World Conference on Biological Invasions and Ecosystem Functioning, BIOLIEF 2011. Mar del Plata, Argentina.
  • Casquero M, Presotto A, Cantamutto M. 2013. Exoferality in sunflower (Helianthusannuus L.): A case study of intraspecific/interbiotype interference promoted by human activity. Field Crops Res. 142:95-101. 
  • Doebley J. 2004. The genetics of maize evolution. Annu. Rev. Genet. 38:37-59.
  • Ellstrand N. 2003 Dangerous Liaisons.When cultivated plants mate with their wild relatives. Johns Hopkins University Press. 244 pp.
  • FAO (Organización de las Naciones Unidas para la Alimentación y la Agricultura). 2012. El estado mundial de la agricultura y la alimentación. En http://www.fao.org/docrep/017/i3028s/i3028s.pdf
  • Ferrero A. 2004. Arroz maleza. Características biológicas y control. Capítulo 2. Labrada R (Ed). Manejo de malezas para países en desarrollo. Addendum I. Organización de las Naciones Unidas para la Agricultura y la Alimentación. http://www.fao.org/docrep/007/y5031s/y5031s09.htm#bm9
  • Gealy DR, Agrama HA, Eizenga GC. 2009. Exploring genetic and spatial structure of U.S. weedy red rice (Orizasativa) in relation to rice relatives worldwide. Weed Science 57:627-643.
  • Goncharov NP. 2011. Genus Triticum L. taxonomy: the present and the future. Plant Syst. Evol. 295:1-11.
  • Gressel J. 2005. Introduction The Challenges of Ferality. In Crop ferality and volunteerism: A threat to food security in the transgenic Era? Ed J Gressel. CRC Press, Boca Raton, USA, pp. 17.
  • Guglielmini AC, Ghersa CM, Satorre EH. 2007. Co-evolution of domesticated crops and associated weeds. Ecología Austral 17: 167178.
  • Gutierrez A,  Cantamutto M, Poverene M. 2011. Persistence of sunflower crop traits and fitness in Helianthuspetiolaris populations. Plant Biology 13:821-830.
  • Hancock JF. 2012. Plant evolution and the origin of the crop species. CABI. 245 p.
  • Harlan JR, De Wet JMJ. 1963. The compilospecies concept. Evolution 17:497-501.
  • Harlan J.R. 1992. Crops and man. Second Edition. ASA, CSSA, Madison, USA, 284 pp.
  • ISAAA (International Service for the Acquisition of Agri-biotech Applications). 2013. ISAAA Brief 44-2012. Global Status of Commercializad Biotech/GM Crops:2012. En www.isaaa.org
  • Lan X, Wei Y, Liu D, Yan Z, Zheng Y. 2005. Inheritance of seed dormancy in Tibetan semi-wild wheat accession Q1028. J. Appl. Genet. 46: 133138.<
  • Leguizamón E. 2006 Sorghumhalepense L. Pers. (Sorgo de Alepo): base de conocimientos para su manejo en sistemas de producción.  Comisión Nacional para la Prevención de la Resistencia (CONAPRE). Servicio Nacional de Sanidad Agroalimentaria (SENASA). Buenos Aires, 24pp.
  • Marzocca A. 1994 Guía descriptiva de malezas del Cono Sur. INTA, Buenos Aires, 295 pp.
  • Morrinson LA, Riera-Lizarazu O. 2002. Jointed goatgrass (Aegilopscylindrica Host) wheat (Triticumaestivum L.) hybrids: Hibridization dynamics in Oregon wheat fields. Crop Sci. 42:1863-1872.
  • Pandolfo C, Presotto A, Poverene M, Cantamutto M. 2013. Limited occurrence of resistant radish (Raphanussativus) to AHAS-inhibiting herbicides in Argentina. Planta Daninha 31 (en prensa).
  • Poverene M, Cantamutto M. 2003. Impacto ambiental de los cultivos transgénicos. Ciencia Hoy 13(75):26-37.
  • Presotto A, Ureta M,  Cantamutto M, Poverene M. 2012. Effects of gene flow from IMI resistant sunflower crop to wild Helianthus annuus populations. Agric. Ecosyst. Environ. 146:153-161.
  • Reddy B, Ramesh S, Reddy S. 2006. Sorghum Genetic Resources, Cyogenetics and Improvement. In: Singh R (Ed.). Genetic Resources, Chromosome Engineering, and Crop Improvement. Cereals. Vol. 2. Taylor and Francis Group. Boca Ratón, 308361.
  • Ridley CE, Ellstrand NC. 2009. Evolution of enhanced reproduction in the hybrid-derived invasive, California wild radish (Raphanus sativus). Biol Invasions 11:2251-2264
  • Rieseberg LH, Blackman BK. 2010. Genes in evolution: The control of diversity and speciation. Annals of Botany 106:439-455.
  • Seiler G, Rieseberg L, 1997. Systematics, Origin, and Germplasm Resources of the Wild and Domesticated Sunflower. In: Schneiter A. (Ed.). Sunflower Technology and Production. Madison, Wisconsin, USA, pp. 21-55.
  • Ureta S, Cantamutto M, Carrera A, Delucchi C, Poverene M. 2008. Natural hybrids between cultivated and wild sunflowers (Helianthus spp.) in Argentina. Genet. Resour. Crop Evol. 55:1267-1277.
  • Vavilov N. 1951. Estudios sobre el origen de las plantas cultivadas. ACME Agency, SRL. Buenos Aires.
  • Zeng X, Wang Y, Li W, Wang Ch, Liu X, Ji W. 2010. Comparision of the genetic diversity between Triticum aestivum ssp. tibetanum Shao and Tibetan wheat landraces (Triticumaestivum L.) by using intron-splice junction primers. Genet. Resour. Crop Evol. 57:1141-1150.

*Miguel Cantamutto, profesor responsable del curso de postgrado acreditado: Domesticación, Agricultura y Feralidad. Mail personal:

El escrito está basado en investigaciones del equipo integrado por los Dres. Alejandro Presotto, Soledad Ureta, Agustina Gutiérrez, Ings. Agrs. Mauricio Casquero, Claudio Pandolfo, Ivana Fernández Moroni, Juan Pablo Renzi, Marcelo Torrecillas, Lic. Ana Mondón, y  Dra. Mónica Poverene. Departamento de Agronomía, UNS, Universidad Nacional del Sur, CERZOS, Centro de Recursos Renovables de Zona Semiárida, Consejo Nacional de Investigaciones Científicas y Técnicas. Bahía Blanca, Argentina.

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